Shinji Ikari, quatorze ans, se rend à Tokyo-3 sur invitation de son père, qu'il n'a pas revu depuis ses 3 ans. Il est loin de se douter qu'il sera impliqué dans un conflit qui pourrait bien signifier la fin de l'humanité quoi qu'il arrive…
14 ans se sont écoulés depuis la fin du second film, Asuka est chargée, en compagnie de Mari, de récupérer le Tesseract dans lequel est scellé l'EVA-01, lorsqu'elle est intercepté par le système d'auto défense chargé d'empêcher quiconque de récupérer l'EVA-01, et sera sauvé par celle-ci. De retour de l'intérieur de l'EVA, Shinji se rend compte que beaucoup de choses ont changé, il est désormais considéré comme un criminel, retenu prisonnier par ses anciens
Sous l'attaque constante de monstrueuses créatures appelées Ange, qui cherchent à éradiquer l'humanité, l'agence spéciale NERV des Nations Unies, ajoute deux nouveaux pilotes d'EVA pour aider à défendre la ville de Tokyo-3 : la mystérieuse Mari Illustrious Makinami et l'intense Asuka Langley Shikinami. Pendant ce temps, Gendo Ikari et la SEELE avancent en secret sur un projet qui concerne Rei et Shinji.
Aux quatre coins du monde, pendant leur sommeil, des enfants se font kidnapper. Ils sont hypnotisés par une étrange musique qui les conduit tout droit au siège de Queen Badiane, le château Massepain. Là, la méchante reine, aidée de ses quatre sbires Perle, Poupelin, Banane et Orangeat, endort à jamais les enfants, dont les rêves sucrés alimentent le gouffre des cauchemars. Cet étrange trou noir grandit de nuit en nuit, prêt à tout instant à avaler la Terre tout entière...
